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Sie ist der heiligste und wichtigste Ort dieser Katakomben. Entdeckt wurde die Krypta der Päpste 1854 vom großen Archäologen Giovanni Battista de Rossi, der sie als „den kleinen Vatikan, das zentrale Monument aller christlichen Nekropolen“ bezeichnete. Sie hatte ihren Ursprung gegen Ende des 2. Jahrhunderts als privates Cubiculum. Als dieser Bereich in das Eigentum der Kirche von Rom überging, wurde das Cubiculum in eine Grabstätte für die Päpste des 3. Jahrhunderts umgestaltet. Die rechteckig angelegte Krypta hatte vier Nischen für Sarkophage und zwölf Loculi, sechs in jeder Seitenwand. In der hinteren Wand öffnete sich ein monumentales Grabmal.
In dieser Krypta wurden neun Päpste und acht Bischöfe aus dem 3. Jahrhundert bestattet. An den Wänden hängen die originalen, wenn auch zerbrochenen und nur in Fragmenten erhaltenen, Grabplatten von fünf Päpsten. Ihre Namen sind auf Griechisch geschrieben, wie es im offiziellen Sprachgebrauch der Kirche zu jener Zeit üblich war. Auf vier Grabplatten findet sich neben dem Namen des Papstes auch der Titel epì(scopos) = Bischof, da sie Oberhirten der Kirche von Rom waren. Auf zwei Grabplatten steht außerdem das Kürzel MTR = Märtyrer. Märtyrer bedeutet Zeuge. Als Märtyrer wurden jene Christen bezeichnet, die den Glauben an Christus mit ihrem eigenen Blut bezeugt hatten.
Die in die Grabplatten eingemeißelten Namen der Päpste lauten
Heiliger Pontian (230-235); er starb auf Sardinien den Märtyrertod. Pontian war dorthin verbannt und zu Zwangsarbeit verurteilt worden. Um die Kirche von Rom durch seine andauernde Abwesenheit nicht in Schwierigkeiten zu bringen, verzichtete er kurz nach seiner Ankunft auf der Insel auf sein Pontifikat. Wahrscheinlich beschleunigten das ungesunde Klima, die aufreibende Arbeit in den Minen und die schlechte Behandlung seinen Tod. Nach seinem Ableben betrachtete ihn die Kirche als wahren Märtyrer. Einige Jahre später wurde sein Leichnam nach Rom überführt und in San Callisto bestattet.
Heiliger Anterus (235-236); er war griechischer Herkunft. Sein Pontifikat war äußerst kurz. Es betrug nur 43 Tage, die er allesamt in Gefangenschaft verbrachte.
Der heilige Fabian (236-250) war Römer und wurde nach dem Tod des heiligen Anterus zum Papst gewählt. Sein Hirtenamt fiel in eine Zeit des Religionsfriedens. Der heilige Fabian leistete eine wertvolle organisatorische Arbeit in der Kirche von Rom. Er teilte die Stadt in sieben Kirchenbezirke ein, von denen jeder seine „Tituli“ (Pfarreien), seinen Klerus und seine Katakomben (Friedhöfe) zugeteilt bekam. Unter der Verfolgung von Kaiser Decius wurde er enthauptet.
Der heilige Lucius I. (253-254). Sein Pontifikat war kurz: insgesamt acht Monate, die er zum Großteil im Exil in Civitavecchia verbrachte.
Der heilige Eutychianus (275-283) stammte aus Luni in Ligurien. Er war der letzte von neun Päpsten, die in dieser Krypta bestattet wurden.
Der Papst und Märtyrer Sixtus II. (257-258), der vom heiligen Cyprian „guter und friedliebender Priester“ genannt wurde, ist einer der berühmtesten Märtyrer dieser Katakombe. Man kann ihn als den Märtyrer par excellence der römischen Katakomben bezeichnen. Er wurde nämlich von den Soldaten Valerians eben hier im Coemeterium überrascht, als er am 6. August 258 eine religiöse Versammlung leitete. Nach kurzem Prozess wurde er noch am selben Tag, zusammen mit vier Diakonen, an dieser Stelle enthauptet.
Außerdem sind in der Krypta die Päpste Stephanus (254-257), Dionysius (259-268) und FelixI. (269-274) bestattet, von deren Grabinschriften allerdings keine Überreste gefunden wurden.
Im 4. Jahrhundert ließ der heilige Papst Damasus, der ein großer Förderer der Märtyrerverehrung war, die Krypta zu einer Kultstätte umbauen. Er ließ einen Altar aufstellen, von dem heute nur noch das Marmorfundament erhalten ist. In die Decke ließ er zwei Lucernare einbauen, durch die noch immer Licht in die Krypta fällt. Zudem wurden zwei Säulen aufgestellt, die einen Horizontalbalken tragen, an dem Lampen und Kreuze zu Ehren der Märtyrer hingen.
Geschichtlich äußerst interessant ist die zum Großteil bis zum heutigen Tag erhaltene originale Marmorplatte vor dem Grab des heiligen Papstes Sixtus II. Papst Damasus ließ ein zweites Gedicht in lateinischen Hexametern in sie einmeißeln, das an die Märtyrer und Gläubigen erinnert, die in der Krypta und im gesamten Coemeterium ihre letzte Ruhe gefunden haben:
„Hier ruht vereint, wenn du fragst, eine Schar von Frommen.
Die ehrwürdigen Gräber umschließen die Leiber der Heiligen,
aber ihre erhabenen Seelen entführte das himmlische Reich.
Hier ruhen die Gefährten des Sixtus,
die über den Feind triumphieren.
Hier die Menge der Ältesten, die über die Altäre Christi wacht.
Hier ist auch der Bischof, der in langem Frieden lebte;
hier sind auch die heiligen Bekenner (des Glaubens), die Griechenland sandte;
hier die Jünglinge und Knaben, die Greise und keuschen Enkel,
die der jungfräulichen Scham den Vorzug gaben.
Hier, ich gestehe es, hätte ich, Damasus, gern meinen Leib bestattet,
doch fürchte ich, die heilige Asche der Frommen zu stören.“.
Die „Gefährten des Sixtus“ waren die vier Diakone Gennarus, Magnus, Vincenz und Stephan, die gemeinsam mit ihm das Martyrium erlitten. Die „Menge der Ältesten“, die über die Altäre Christi wacht, sind natürlich die Päpste, die in dieser Katakombe begraben sind. Der Vers „der Bischof, der in langem Frieden lebte“ bezieht sich auf einen Papst, der vor der Zeit der großen Verfolgungswelle unter Diokletian und Galerius zwischen dem Ende des 3. und Beginn des 4. Jahrhunderts lebte: Papst Fabian, Dionysius oder Eutychianus. Mit den „heiligen Bekennern, die Griechenland sandte“, ist wahrscheinlich die folgende Gruppe von Märtyrern gemeint: Hippolyt, Paulinus, Adria, Eusebius, Maria, Marta und Marcellus, die in diesem Katakomben-Komplex bestattet wurden.
Durch einen engen Gang, der an der linken hinteren Wand der Krypta der Päpste liegt, gelangt man zur Krypta der heiligen Caecilia.